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Datos científicos volumen 10, número de artículo: 554 (2023) Citar este artículo
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En este trabajo, presentamos un conjunto de datos que combina imágenes magnéticas funcionales (fMRI) y electroencefalografía (EEG) para utilizarlos como recurso para comprender la función del cerebro humano en estas dos modalidades de imágenes. El conjunto de datos también se puede utilizar para optimizar métodos de preprocesamiento para datos de imágenes recopilados simultáneamente. El conjunto de datos incluye grabaciones recopiladas simultáneamente de 22 personas (de 23 a 51 años) a través de diversos estímulos visuales y naturalistas. Además, junto con estos datos de neuroimagen, se recopilaron datos fisiológicos, de seguimiento ocular, electrocardiográficos y cognitivos y conductuales. Las tareas visuales incluyen un tablero de ajedrez parpadeante recogido fuera y dentro del escáner de resonancia magnética (solo EEG) y grabaciones simultáneas de EEG-fMRI. Las grabaciones simultáneas incluyen descanso, el paradigma visual Inscapes y varios vídeos cortos que representan estímulos naturalistas. Los datos sin procesar y preprocesados están disponibles abiertamente para descargar. Presentamos este conjunto de datos como parte de un esfuerzo por proporcionar datos de acceso abierto para aumentar las oportunidades de descubrimientos y comprensión del cerebro humano y evaluar la correlación entre la actividad eléctrica del cerebro y las señales dependientes del nivel de oxígeno en sangre (BOLD).
La recopilación simultánea de datos de electroencefalografía (EEG) y de imágenes por resonancia magnética funcional (fMRI) es un enfoque atractivo para la obtención de imágenes, ya que combina la alta resolución espacial de la fMRI con la alta resolución temporal del EEG. La combinación de modalidades permite a los investigadores integrar información espacial y temporal al tiempo que superan las limitaciones de una única modalidad de imagen1,2. Sin embargo, la recopilación simultánea de datos multimodales requiere experiencia específica y los investigadores deben superar varios desafíos técnicos para recopilar datos con éxito. Estos desafíos pueden limitar su uso más amplio en la comunidad investigadora.
Se enfrentan varios desafíos técnicos al recopilar modalidades de imágenes simultáneamente. Con el EEG, el principal desafío se debe a diversas fuentes de ruido que afectan la señal grabada. El artefacto de gradiente es la fuente más importante de ruido en grabaciones simultáneas, causado por los gradientes del campo magnético durante la adquisición de fMRI, que inducen corriente en los electrodos de EEG3. Otra fuente de ruido es la señal del balistocardiograma (BCG), que capta las fuerzas balísticas de la sangre en el ciclo cardíaco4,5. El artefacto BCG surge de la pulsación de las arterias en el cuero cabelludo que provoca movimiento en los electrodos del EEG y genera voltaje. El artefacto BCG es más pronunciado en un campo magnético fuerte y aumenta con la intensidad del campo6. Además de los artefactos del gradiente y del BCG, otras fuentes de ruido incluyen el compresor de helio de la resonancia magnética7, los parpadeos8, el movimiento de la cabeza y los artefactos respiratorios9. Además, al recopilar datos de resonancia magnética funcional, uno de los principales problemas es la incomodidad del paciente al usar la tapa de EEG en el escáner, lo que puede provocar un aumento del movimiento de la cabeza. Asimismo, el tiempo de preparación para recopilar ambos conjuntos de datos también puede aumentar la carga de los participantes. La recopilación simultánea de fMRI y EEG requiere superar una variedad de desafíos técnicos, pero también requiere técnicas avanzadas de preprocesamiento para superar estos artefactos inevitables y producir una señal más limpia. En este artículo, detallamos cómo abordamos varios desafíos técnicos encontrados al registrar EEG-fMRI simultáneos, incluidas estrategias para mejorar la calidad de los datos.
Para este conjunto de datos, la mayoría de las tareas realizadas por los participantes son tareas de visualización naturalista. Los estímulos naturalistas representan paradigmas considerados más complejos y dinámicos que los estímulos basados en tareas10,11. La visión naturalista proporciona condiciones fisiológicamente más relevantes y produce respuestas cerebrales más cercanas al mundo real12,13,14. Los estímulos naturalistas también contienen una estructura narrativa y proporcionan un contexto que refleja experiencias de la vida real14,15. Además, se ha descubierto que las películas tienen una alta correlación y confiabilidad entre sujetos16,17, mantienen la atención de los sujetos18 y mejoran el cumplimiento relacionado con el movimiento y la vigilia19. Las películas naturalistas también son un estímulo ideal para conjuntos de datos multimodales y pueden ser útiles para vincular respuestas entre niveles20,21 y especies22.
En este manuscrito, presentamos un conjunto de datos recopilados en el Instituto Nathan S. Kline de Investigación Psiquiátrica (NKI) en Orangeburg, Nueva York, que representa un estudio que utilizó EEG y fMRI recopilados simultáneamente en adultos sanos. El conjunto de datos contiene múltiples condiciones de tareas en dos escaneos, incluida una tarea visual, estado de reposo y estímulos naturalistas. También presentamos métricas de control de calidad para ambas modalidades y describimos los pasos de preprocesamiento para limpiar los datos de EEG. Por último, compartimos abiertamente estos datos sin procesar y procesados a través de la Iniciativa Internacional de Intercambio de Datos de Neuroimagen (INDI) junto con el código de preprocesamiento disponible en GitHub.
Se recogieron EEG-fMRI simultáneamente en veintidós adultos (de 23 a 51 años; edad media: 36,8; 50 % hombres) reclutados en la comunidad del condado de Rockland, Nueva York. Los participantes inscritos en este estudio no tienen antecedentes de enfermedades psiquiátricas o neurológicas. Todas las imágenes se obtuvieron utilizando un Siemens TrioTim de 3 T equipado con una bobina de cabeza de 12 canales. Los datos de EEG se recopilaron utilizando un sistema compatible con RM de Brain Products que consta de BrainCap MR con 64 canales, dos amplificadores BrainAmp MR de 32 canales y una batería PowerPack. Los electrodos corticales se dispusieron según el sistema internacional 10-20. Dentro del escáner, se recopiló el seguimiento ocular en el ojo izquierdo utilizando el EyeLink 1000 Plus.
Los participantes asistieron a dos sesiones entre 2 y 354 días entre exploraciones (tiempo entre exploraciones, media: 38,2 días; mediana: 11 días); consulte la Tabla 1 para ver el desglose de los datos adquiridos durante las sesiones. El protocolo de escaneo constaba de tres configuraciones de grabación. La configuración "Exterior" fue una grabación de EEG recopilada fuera del escáner de resonancia magnética en una habitación no blindada; la configuración "Escáner apagado" consistió en registros de EEG recopilados dentro del campo estático del escáner de resonancia magnética mientras el escáner estaba apagado; la configuración "Escáner activado" consistió en registros simultáneos de EEG y resonancia magnética funcional. Toda la investigación realizada fue aprobada por la Junta de Revisión Institucional del NKI (IRB# 941632). Antes del experimento, se obtuvo el consentimiento informado por escrito de todos los participantes. Los participantes también proporcionaron información demográfica y datos de comportamiento, incluida información sobre su último mes de sueño (Estudio del sueño de Pittsburgh)23, la cantidad de sueño que durmieron la noche anterior y su consumo de cafeína antes de la sesión de exploración.
Todo el procedimiento de recopilación de datos dura aproximadamente tres horas. Se dedican unos 45 minutos a preparar a un participante para el EEG. La preparación comienza midiendo la cabeza del participante para determinar el tamaño de la gorra. También se toma una medición de anterior a posterior en la parte superior de la cabeza, desde el nasión hasta el inion. Se hace una marca en el centro de la frente al 10% de la distancia nasion-inion medida. Se coloca una gorra del tamaño adecuado en la cabeza del participante con el electrodo Fpz centrado en la marca de la frente. Una vez que al sujeto se le coloca la tapa de EEG, los electrodos se llenan con gel de electrolitos. En este estudio, el EEG se recopila utilizando una gorra personalizada para registrar 61 canales corticales, dos canales de electrooculograma (EOG) colocados encima (canal 64) y debajo del ojo izquierdo (canal 63) y un canal de electrocardiografía (ECG) (canal 32). colocado en la espalda. Además, la tapa también contiene un electrodo de referencia y uno de tierra. Los electrodos se llenaron usando gel para electrodos V19 Abralyt HiCl. La impedancia del electrodo se registró antes de cada ejecución registrada; Para garantizar una buena calidad de los datos, la impedancia del electrodo se mantuvo por debajo de 20 kOhm. El EEG se registró utilizando BrainVision Recorder a una frecuencia de muestreo de 5 kHz. Después de la preparación de la gorra, los participantes completaron una sola ejecución del experimento del tablero de ajedrez parpadeante en la condición de escaneo "Exterior" viendo un monitor LCD de 19 pulgadas. Después de la exploración exterior, se recopila una exploración 3D de la cabeza del participante para digitalizar la posición de los electrodos EEG. Las exploraciones 3D se recopilaron utilizando un escáner portátil, el sensor de estructura occipital (Occipital Inc, Boulder CO) y un iPad Mini 4 (Apple, Cupertino, CA). Debido a restricciones de información médica protegida (PHI), los escaneos 3D no estarán disponibles en la publicación de datos; sin embargo, con esta versión se proporcionarán archivos de ubicación que contienen las posiciones de los electrodos.
Después de la digitalización 3D, los participantes ingresan al escáner de resonancia magnética y se colocan en la cama del escáner en posición supina. Se colocan cojines alrededor de la cabeza para proporcionar estabilización y minimizar el movimiento de la cabeza durante las exploraciones. En esta etapa, los participantes reciben gafas protectoras para resonancia magnética si tienen alguna discapacidad visual que requiera gafas. La pantalla se proyecta desde atrás en el extremo del escáner de resonancia magnética a 1300 mm hasta el espejo montado en la bobina de la cabeza. Los vídeos se muestran en una pantalla de proyección de un tamaño de 440 × 330 mm con una resolución de 1024 × 768. Esto crea un ángulo de visión horizontal y vertical de 19,35° y 14,51° respectivamente, con una resolución de 0,0189 grados/píxel para ambas direcciones. La luz de la habitación se mantuvo encendida durante la sesión de imágenes. A los participantes también se les colocó un cinturón transductor respiratorio para monitorear la respiración, que se registró utilizando BIOPAC MP150 (BIOPAC Systems, Inc., Goleta, CA).
Una vez colocada en el escáner, la cabeza del participante se incluye en una bobina de resonancia magnética de matriz de cabeza 3 T de 12 canales. El haz de cables (cinta plana) de la tapa de EEG se pasa a través de la parte frontal de la bobina de la cabeza y se fija en la parte superior de la bobina de la cabeza con cinta médica. Los haces de cables están conectados a los amplificadores y al paquete de baterías. Durante la adquisición de datos de EEG, el software se sincroniza con el reloj maestro del escáner de resonancia magnética. Durante las grabaciones, los datos del EEG se recopilaron continuamente junto con los desencadenantes del inicio de la tarea, y los desencadenantes de volumen se registraron al comienzo de cada TR. Para obtener detalles sobre el equipo y las conexiones para grabaciones simultáneas, consulte la Fig. 1 y la Tabla 2.
Esquema de la configuración de EEG-fMRI.
Para las grabaciones recopiladas dentro del escáner, la posición de los ojos y la dilatación de la pupila se registraron utilizando un rastreador ocular basado en infrarrojos (EyeLink 1000 Plus, SR Research Ltd., Ontario, Canadá; http://www.sr-research.com) en un muestreo frecuencia de 1000 Hz. Antes del lanzamiento, los datos se muestrearon a 250 Hz. El rastreador ocular se calibró utilizando una cuadrícula de 9 puntos antes de los registros en el escáner de resonancia magnética. Se pidió a los participantes que dirigieran su mirada a los puntos presentados en la cuadrícula. A la calibración le siguió un paso de validación hasta que el error entre las dos mediciones fue inferior a 1° 24.
Los datos de resonancia magnética se adquirieron utilizando una bobina de cabeza de 12 canales en un Siemens TIM Trio de 3,0 T. Se adquirieron imágenes estructurales MPRAGE T1w con los siguientes parámetros: TR = 2500 ms; TI = 1200 ms; TE = 2,5 ms; rebanadas = 192; tamaño de matriz = 256 × 256; tamaño del vóxel = 1 mm3 isotrópico; ángulo de giro = 8°; Fourier parcial desactivado; ancho de banda de píxeles = 190 Hz/Px. Todas las secuencias BOLD fMRI se adquirieron con estos parámetros: TR = 2100 ms; TE = 24,6 ms; Ángulo de giro = 60°; rebanadas = 38; tamaño de matriz = 64 × 64; tamaño del vóxel = 3.469 × 3.469 × 3.330 mm. La duración de la ejecución de cada tarea se enumera en la Tabla 1.
En esta sección, describimos los datos generados para este estudio centrado en la recopilación simultánea de EEG y fMRI. Este conjunto de datos consta de una tarea, estímulos naturalistas y datos del estado de reposo. Además de los datos recopilados simultáneamente, los datos de la tarea se recopilaron fuera del escáner de resonancia magnética y dentro del entorno del escáner con el escáner apagado. La recopilación de estos datos nos permite evaluar el impacto de los cambios en el entorno de escaneo en las grabaciones de EEG. Los datos de EEG-fMRI se recopilaron en dos sesiones de exploración; Los datos estructurales se recopilaron durante la mitad de la exploración (consulte la Tabla 1 para obtener más detalles). El código para presentar estímulos de tareas y estímulos naturalistas, junto con el código para preprocesar datos de imágenes de EEG y fMRI, está disponible en GitHub (https://github.com/NathanKlineInstitute/NATVIEW_EEGFMRI).
El uso de estímulos visuales parpadeantes se ha utilizado para investigar el sistema visual en EEG25,26 y fMRI27,28. Se utilizó un tablero de ajedrez parpadeante de alto contraste para estimular las regiones corticales visuales primarias. A los participantes se les mostró un tablero de ajedrez radial parpadeante a una frecuencia de 12 Hz en pruebas de 20 segundos después de un período de descanso de 20 segundos en cinco repeticiones. El estímulo del tablero de ajedrez se presentó fuera del escáner después de la colocación de la tapa, dentro del escáner con el escáner apagado y dentro del escáner durante un EEG y una resonancia magnética funcional simultáneos. Estas tres grabaciones se recopilaron para medir el impacto de la secuencia de exploración por resonancia magnética en el EEG registrado.
Al participante se le presenta una cruz de fijación blanca en el centro de una pantalla negra y se le indica que descanse con los ojos abiertos. Los participantes realizaron una exploración en reposo por sesión y cada exploración tuvo una duración de 10 minutos.
Inscapes es una animación generada por computadora que presenta formas abstractas en 3D y movimientos en transiciones lentas y continuas. El vídeo se desarrolló originalmente como un vídeo de 7 minutos para que los niños lo vieran durante los escáneres cerebrales como un medio para proporcionarles estimulación para mantenerlos interesados y al mismo tiempo minimizar algunos procesos cognitivos que puedan estar involucrados19. A los participantes se les presentó una versión ampliada de Inscapes de 10 minutos de duración. De manera similar al escaneo en reposo, el video de Inscapes se vio una vez por sesión de escaneo.
La regresión de estimación ocular predictiva (PEER) es un escaneo de calibración basado en imágenes que se utiliza para estimar la dirección de la mirada29 y aquí puede usarse como complemento al seguimiento ocular óptico del Eyelink 1000. Se pidió a los participantes que dirigieran su mirada a puntos que Aparecían en puntos predefinidos de la pantalla. El método PEER estima la mirada a partir del escaneo recopilado mediante regresión de vector de soporte (SVR). El algoritmo estima la dirección de la mirada durante cada repetición (TR) en la serie temporal de fMRI.
Los participantes vieron tres películas dos veces en una sesión de escaneo. Los vídeos variaron entre 258 sy 600 s. Los estímulos naturalistas incluyeron “The Present” [4m18s] (subido a YouTube el 7 de febrero de 2016)30, dos clips de 10 minutos de “Despicable Me” [clips tomados del Blu-Ray ruso con tiempos exactos 1:02:09-1:12 :09 (inglés) y 0:12:12-0:22:12 (húngaro)]31, y tres vídeos de monos de 5 minutos32. Los vídeos de monos forman parte de una base de datos con múltiples vídeos33; Para este estudio, Mono 1, Mono 2 y Mono 5 representan el primer, segundo y quinto video de la base de datos, respectivamente. Los videos utilizados en este estudio están disponibles para descargar en el repositorio de GitHub (https://github.com/NathanKlineInstitute/NATVIEW_EEGFMRI/tree/main/stimulus).
Las imágenes de resonancia magnética funcional en este conjunto de datos se obtuvieron utilizando una bobina de cabeza de 12 canales en una plataforma de escáner de 3 T. Si bien tenemos la capacidad de escanear a 3 T con una bobina de cabeza de 32 canales, el diseño de la bobina de cabeza no permite que el haz de cables de la tapa de EEG se enrute perpendicularmente desde la parte superior de la cabeza. Además, el diseño de la bobina del cabezal no permite un recorrido alternativo del haz de cables porque bloqueará los ojos del participante o porque la longitud del cable es demasiado corta para llegar a los amplificadores. En este estudio, el haz de cables se pasa por el frente y luego se pega con cinta adhesiva a la parte superior de la bobina del cabezal antes de conectarlo al amplificador. El uso de una bobina de cabeza de 12 canales limitó las secuencias que podrían usarse para recolectar fMRI, incluido el uso de secuencias multibanda. Otro factor limitante es que no se pueden utilizar secuencias de imágenes con TR más rápidos mientras se recopilan datos simultáneamente. El problema principal es un problema de seguridad relacionado con la deposición de energía de radiofrecuencia (RF) que provoca calentamiento en los cables y electrodos del EEG durante una secuencia34. En este estudio, utilizamos un TR de 2100 ms para garantizar que los participantes no tuvieran riesgo de sufrir molestias o quemaduras debido al calentamiento de los electrodos.
No hemos podido calcular el retardo entre el ordenador de estímulo y el proyector, por falta de equipo para realizar la medición adecuada (fotodiodo)35. Si en el futuro compramos este equipo y podemos realizar esta medición, esta información se publicará en el sitio web del estudio.
Desarrollamos un proceso automatizado para preprocesar todos los datos de EEG recopilados fuera y dentro del escáner de resonancia magnética. Los métodos de preprocesamiento utilizados en los datos del EEG dependieron de dónde se adquirieron los datos. Todos los datos de EEG se procesaron previamente utilizando EEGLAB y complementos asociados36. Para los datos recopilados dentro del escáner, los datos se preprocesaron utilizando el complemento FMRIB para EEGLAB, proporcionado por el Centro de RM funcional del cerebro de la Universidad de Oxford (FMRIB)37,38.
Para los datos recopilados en la configuración Exterior, se utilizaron los siguientes pasos de preprocesamiento: (i) filtro de paso de banda utilizando un filtro FIR sinc con ventana de Hamming entre 0,5 Hz y 70 Hz; (ii) electrodos de referencia que utilizan referencia promedio, excluyendo el canal de ECG, los canales de EOG y los electrodos excluidos durante el proceso de control de calidad de EEG.
Para los datos recopilados en la configuración Escáner APAGADO, se utilizaron los pasos de preprocesamiento iniciales utilizados en la configuración Exterior. Además, se utilizó la detección y eliminación de artefactos de pulso debido a la mayor contaminación de la señal causada por los latidos del corazón del participante3: (i) detección de QRS/latidos del corazón usando el canal ECG; (ii) eliminación del artefacto de pulso/BCG mediante resta de plantilla basada en el artefacto mediano; (iii) filtro de paso de banda que utiliza un filtro FIR sinc con ventana de Hamming entre 0,5 Hz y 70 Hz; (iv) electrodos de referencia que utilizan referencia promedio, excluyendo el canal de ECG y los canales de EOG.
Para los datos recopilados en la configuración Escáner encendido, se utilizaron los pasos de preprocesamiento iniciales utilizados en la configuración Escáner apagado. Además, se utilizó la eliminación de artefactos de gradiente para eliminar la contaminación de la señal de EEG causada por los gradientes cambiantes de la secuencia de pulsos de fMRI37: (i) eliminación de artefactos de gradiente; (ii) detección de QRS/latidos del corazón utilizando el canal de ECG; (iii) eliminación del artefacto de pulso/BCG mediante resta de plantilla basada en el artefacto mediano; (iv) filtro de paso de banda que utiliza un filtro FIR sinc con ventana de Hamming entre 0,5 Hz y 70 Hz; (v) electrodos de referencia que utilizan referencia promedio, excluyendo el canal de ECG y los canales de EOG.
El artefacto de gradiente es la fuente de ruido más importante en los datos simultáneos de EEG-fMRI, midiendo más de 400 veces más que los eventos de EEG de menor amplitud3. El complemento FMRIB utiliza el método FASTR para eliminar artefactos de gradiente38. El método requiere registrar el disparador del escáner al inicio de cada TR. Se calcula una plantilla promedio a partir de los TR detectados y se resta de los datos sin procesar del EEG. Después de este proceso, los datos se corrigen aún más mediante el análisis de componentes principales (PCA) para reducir los artefactos residuales. Los artefactos residuales se reducen aún más mediante la cancelación de ruido adaptativa3.
Los datos de ECG recopilados dentro del escáner de resonancia magnética tienen una onda T pronunciada que aumenta a medida que aumenta la intensidad del campo39. El complemento FMRIB identifica estos eventos QRS utilizando un algoritmo que detecta eventos, los alinea y corrige los falsos positivos y negativos40,41. Se calcula una señal mediana a partir de los eventos para crear una plantilla de artefacto, que posteriormente se resta de los datos.
Utilizamos el Connectome Computation System (CCS) para preprocesar los datos de MRI/fMRI42. Para los datos anatómicos, realizamos una extracción del cráneo utilizando una combinación de Brain Extraction Toolbox (BET) y Freesurfer. Luego los datos se segmentaron (Freesurfer) y se registraron en un espacio de plantilla (MNI152 2006) usando FLIRT y MCFLIRT43,44. Todas las series de datos de fMRI se preprocesaron por igual. Inicialmente, se descartan los primeros cinco volúmenes, luego se eliminan los datos y se corrige el tiempo de corte y el movimiento. Los datos funcionales se dividen en el cráneo con 3dAutomask, se refinan utilizando los datos estructurales y se registran en las imágenes anatómicas mediante un registro basado en límites basado en N4 usando Freesurfer. La corrección de molestias se realiza utilizando los parámetros de movimiento Friston 24, CSF promedio y señales WM, con/sin regresión de señal global (GSR). Los datos también se procesan con/sin filtrado temporal (0,01–0,1 Hz) y con/sin un filtro espacial FWHM de 6 mm. Las series temporales se extrajeron de 400 ROIS (atlas Schaefer 400) para su posterior procesamiento45.
Para evaluar la calidad de los datos del EEG en este estudio, seguimos un proceso de control de calidad similar al descrito en Delorme et al.46. Este enfoque produce tres métricas relacionadas con la calidad de los datos: (i) porcentaje de canales "buenos"; (ii) porcentaje de ensayos “buenos”; y (iii) número de componentes independientes (CI) relacionados con la actividad de la fuente cerebral. A partir de este proceso, los canales “buenos” se definen como aquellos que quedan después de completar los pasos de preprocesamiento relacionados: eliminación de canales con más de cinco segundos de inactividad, con señal superior a cuatro desviaciones estándar debido al ruido de alta frecuencia, o Pearson. coeficiente de correlación inferior a 0,7 con canales cercanos. En consecuencia, los ensayos “buenos” están relacionados con los períodos de datos que no están contaminados por artefactos como el movimiento corporal. En este estudio, eliminamos segmentos de datos con una varianza superior a veinte veces la varianza de los datos de calibración. Finalmente, se calculó el análisis de componentes independientes (ICA) utilizando el complemento RunICA para la caja de herramientas EEGLAB para producir circuitos integrados47. Posteriormente, se utilizó el complemento ICLabel para identificar los circuitos integrados que pertenecen a la actividad de la fuente cerebral48. La métrica resultante calcula el porcentaje de CI asociados con la actividad de la fuente cerebral dividido por el número total de CI encontrados en ICA.
Las medidas temporales de los datos de fMRI incluyen la mediana y el desplazamiento en el marco de la mediana44, la raíz cuadrática media del cambio temporal (DVARS) y la relación señal-ruido temporal (tSNR).
Las pruebas de permutación ofrecen un marco sólido para la evaluación de la significación estadística en el análisis de EEG. Se realizaron pruebas de permutación múltiple en la tarea del tablero de ajedrez parpadeante para identificar diferencias entre las dos condiciones de la tarea: el resto y los bloques de tablero de ajedrez parpadeantes. Este análisis se utiliza para encontrar relevancia estadística que identifique las diferencias subyacentes a los datos del EEG. Una ventaja de las pruebas de permutación múltiple es que no requiere la misma cantidad de pruebas para cada condición. En nuestras pruebas de permutación, los ensayos se mezclaron en dos nuevos grupos, seguido del cálculo de una prueba t pareada. Finalmente, se aplicó la corrección de comparaciones múltiples basada en píxeles para reducir la tasa de error familiar49.
Todos los datos de imágenes en este comunicado han sido anonimizados, eliminando cualquier información de identificación personal (según lo define la Portabilidad y Responsabilidad del Seguro Médico) de los archivos de datos, incluidos los rasgos faciales. Los rasgos faciales de las resonancias magnéticas T1w se eliminaron utilizando el paquete de software “mri_deface” desarrollado por Bischoff-Grethe et al.50. Los datos y el código se comparten bajo la licencia CC BY 4.0.
Se puede acceder a todos los datos a través del Proyecto 1000 Conectomas Funcionales y su Iniciativa Internacional de Intercambio de Datos de Neuroimagen (FCP/INDI)51. Este sitio web51 proporciona instrucciones para que los usuarios descarguen directamente todos los datos de imágenes desde un depósito de Amazon Simple Storage Service (S3). Los datos sin procesar y preprocesados se proporcionan a través del sitio web.
Todos los datos se han organizado siguiendo el formato Brain Imaging Data Structure (BIDS)52,53, que es un enfoque cada vez más popular para describir datos de imágenes en un formato estándar. Dentro del depósito S3 del estudio, hay dos carpetas, una que contiene datos sin procesar y otra que contiene datos preprocesados.
Dentro de la carpeta de datos sin procesar se sigue el estándar BIDS y la carpeta base contiene cinco conjuntos de archivos (JSON y TSV) con información sobre el estudio. Esto incluía una descripción del conjunto de datos, una lista de participantes que incluía información demográfica y cuestionarios sobre patrones de sueño, ingesta de cafeína y pensamientos y sentimientos durante el experimento54. Dentro de las carpetas de asunto y sesión, hay tres carpetas: una que contiene las imágenes anatómicas de resonancia magnética (anat), otra que contiene los datos de EEG y seguimiento ocular (eeg) y un archivo que contiene la resonancia magnética funcional y los datos respiratorios (func). Los datos de resonancia magnética se almacenan en formato NIfTI, los datos de EEG están en formato de archivo de datos EEGLAB (.set) con archivos de encabezado y marcador que utilizan el formato Brainvision (.vhdr.vmrk), y los datos respiratorios y de seguimiento ocular se almacenan en TSV. Se proporcionan sidecars (archivos JSON) con metadatos que contienen información sobre los parámetros de adquisición.
Los EEG y FMRI procesados se almacenan en la carpeta de preprocesados. Los datos se organizan de manera similar, ya que la carpeta de datos sin procesar y los formatos de archivo son los mismos. Los datos de fMRI completamente preprocesados se encuentran en “func_preproc” dentro de cada carpeta sujeto/sesión/func/tarea. Los datos preprocesados de EEG y seguimiento ocular se encuentran en la carpeta “eeg” dentro de las subcarpetas sujeto/sesión.
La Figura 2 muestra la comparación del EEG durante el experimento del tablero de ajedrez en las tres configuraciones de escaneo. La Figura 2A muestra la potencia de la señal durante períodos de 2 segundos durante el tablero de ajedrez y la tarea de descanso promediada entre los sujetos en el electrodo de Oz. Al comparar la condición de tablero de ajedrez con la de reposo, el tablero de ajedrez muestra picos a 12 Hz y 24 Hz, que representan la frecuencia de conducción del tablero de ajedrez y su armónico, respectivamente. Al entrar en el entorno del escáner, se reduce la potencia del tablero de ajedrez. No obstante, los picos a 12 Hz y 24 Hz todavía son visibles en las configuraciones del escáner apagado y del escáner encendido. La configuración del escáner ON también contiene una caída a 18 Hz tanto en condiciones de reposo como de tablero de ajedrez. Esta caída denota artefactos residuales que quedan en la señal después del paso de eliminación de artefactos de gradiente. Al observar la frecuencia durante la época de 2 s, la diferencia entre la condición de reposo y de tablero de ajedrez es evidente con la frecuencia de conducción de 12 Hz y el armónico de 24 Hz que aparece en toda la época (Fig. 2B). Como se muestra en la Fig. 2C, estas diferencias son estadísticamente significativas para los tres entornos. Si bien estos gráficos se centran en el electrodo de Oz, la potencia de la señal también se extiende a otros electrodos en la región occipital (Fig. 2D).
Validación de datos EEG. (A) Comparación del espectro de potencia de los participantes en las condiciones de escaneo: exterior, interior del escáner con el escáner apagado y escáner encendido; (B) Comparación de tiempo y frecuencia de bloques de tablero de ajedrez y de descanso durante épocas de 2 s en todas las condiciones; (C) Resta de permutación del tablero de ajedrez y el resto. Las regiones estadísticamente significativas están delimitadas por líneas negras. En particular, el rango de frecuencia de alrededor de 12 y 24 Hz es estadísticamente significativo en todas las condiciones; (D) Gráficos topográficos que comparan las condiciones de reposo y tablero de ajedrez, y su diferencia, en tres condiciones.
Se calcularon tres métricas de evaluación de calidad para cada conjunto de datos de EEG sin procesar: porcentaje de canales "buenos", porcentaje de ensayos "buenos" y el número de componentes independientes (CI) relacionados con la actividad de la fuente cerebral como porcentaje del número total de CI. Como se muestra en la Fig. 3, la calidad de los datos fue alta en todos los sujetos para el porcentaje de buenos canales y pruebas para la tarea del tablero de ajedrez. Aunque la calidad de los datos fue más alta en la configuración Exterior, se encontraron altos porcentajes para canales y pruebas en las configuraciones Escáner APAGADO y Escáner ENCENDIDO. De manera similar, como se ve en la Fig. 4, el porcentaje de buenos canales y pruebas fue alto en todas las tareas, lo que denota la estabilidad de la calidad de los datos durante la sesión de escaneo. El porcentaje de supuestas fuentes cerebrales basadas en la clasificación de CI fue menor para la configuración del escáner activado en comparación con las otras dos configuraciones. Debido al aumento de las fuentes de ruido en las configuraciones del Escáner APAGADO (p. ej., artefacto de pulso) y del Escáner ENCENDIDO (p. ej., artefacto de gradiente), se espera que disminuya el porcentaje de circuitos integrados relacionados con fuentes cerebrales. Como se muestra en la Fig. 4, la calidad de los datos del EEG es estable en todas las configuraciones de escaneo.
Comparación de la calidad de los datos de EEG para la tarea de tablero de ajedrez parpadeante entre los participantes. Se evaluaron tres métricas de calidad (porcentaje de buenos canales, porcentaje de buenas pruebas y porcentaje de fuentes cerebrales ICA) en todas las condiciones de exploración. Para los canales y las pruebas, la calidad de los datos fue alta en todas las condiciones de exploración, lo que indica una alta calidad de los datos del EEG.
Comparación de la calidad de los datos de EEG dentro del escáner. Se evaluaron tres métricas de calidad (porcentaje de buenos canales, porcentaje de buenas pruebas y porcentaje de fuentes cerebrales ICA) en todas las condiciones de exploración. Para los canales y las pruebas, la calidad de los datos fue alta en todas las condiciones de exploración, lo que indica el mantenimiento de datos de EEG de alta calidad durante toda la sesión de imágenes.
Para evaluar la calidad de los datos de la resonancia magnética funcional, se midió el desplazamiento medio del marco (FD) para todas las exploraciones. Como se muestra en la Fig. 5, la mediana de DF fue para cada exploración por resonancia magnética funcional; los escaneos con un valor superior a 0,2 se consideraron de alto movimiento. Para determinar si hubo un efecto de orden, las sesiones de escaneo se codificaron por colores para determinar si los participantes se movieron antes o después en el escaneo. La mayoría de los datos de los sujetos estaban por debajo del umbral de 0,2 (93% de las exploraciones) y no hubo un patrón de ordenamiento entre los participantes.
Desplazamiento medio del marco para los datos de resonancia magnética funcional en los 22 participantes del estudio. El desplazamiento medio del marco se midió para cada exploración en ambas sesiones y se representó gráficamente para cada participante. Los escaneos con un valor superior a 0,2 se consideraron de alto movimiento, indicados como puntos alrededor de la línea de umbral de puntos. A la derecha de la gráfica, está la distribución de todos los escaneos. Como se ve en la distribución, el cumplimiento de los participantes fue bueno y la mayoría de las exploraciones tuvieron poco movimiento según lo medido por la mediana de FD.
Para el experimento del tablero de ajedrez, observamos la correlación entre los ROI dentro y entre sujetos y entre escaneos (Fig. 6). Las distribuciones dentro del escaneo y dentro de los sujetos mostraron una distribución más amplia de valores, con correlaciones más altas para las distribuciones dentro del escaneo y dentro del sujeto.
Distribuciones de coeficientes de correlación que comparan dentro de los escaneos y entre escaneos del mismo participante, y dentro del sujeto y entre escaneos de sujetos en todos los participantes. Cuando se observa a un solo participante, la distribución de los coeficientes de correlación es más amplia (es decir, una distribución de cola más larga) dentro del escaneo en comparación con las correlaciones entre escaneos, lo que refleja coeficientes de correlación intraescaneo más fuertes. De manera similar, los coeficientes de correlación dentro de los sujetos fueron más fuertes dentro de los participantes en comparación con las correlaciones entre sujetos.
Los valores de los datos de EEG y MRI se compararon dentro y entre modalidades a través de varias métricas de calidad: FD medio (desplazamiento del marco), FD mediana, DVARS (derivada temporal de los cursos de tiempo) y tSNR (relación señal-ruido temporal) para MRI; canales, pruebas y fuentes cerebrales para EEG (Fig. 7). El uso de ρ de Spearman entre cada modalidad muestra una fuerte correlación positiva entre la media y la mediana de FD, y una fuerte correlación negativa entre las medidas de FD y tSNR. Se encontró una correlación débil entre DVARS y tSNR, pero no se encontró asociación con DVARS y otras medidas. Para las medidas de EEG, no hubo correlación entre las diferentes medidas de calidad. Además, no hubo correlación entre las medidas de calidad entre las modalidades de imágenes.
Correlación entre datos de resonancia magnética y EEG. Como se esperaba, existe una fuerte correlación positiva entre las medidas de FD media y mediana; Asimismo, existe una fuerte correlación negativa entre las medidas de FD y tSNR. Por el contrario, no parece haber asociación entre las medidas de EEG dentro de la modalidad y con las medidas de calidad de la resonancia magnética funcional.
Como prueba para la integración de datos multimodales, evaluamos si podíamos usar la señal de EEG para predecir la respuesta hemodinámica en los datos de fMRI. Específicamente, después del preprocesamiento, la señal EEG de Oz se promedió entre los participantes para el experimento del tablero de ajedrez. Luego, esta señal se filtró de paso de banda (filtro IIR de orden 20 entre 11 Hz y 13 Hz), se moduló y se convolucionó con una función de respuesta hemodinámica ideal (usando una función gamma variable). Esta señal se utilizó como regresor para que cada participante trazara la actividad BOLD. Se realizó una prueba t de una muestra para calcular un mapa de actividad grupal (Fig. 8A). Para fines de comparación, también se calculó un regresor basado en un diseño de bloques ideal con una función variable gamma para observar la actividad a nivel de grupo (Fig. 8B). Los mapas de actividad que se muestran en la Fig. 8 indican que ambos enfoques generan un nivel similar de actividad en el lóbulo occipital.
Mapa de activación del grupo de tareas de tablero de ajedrez utilizando la señal EEG promedio del grupo (A) de Oz como regresor o (B) un diseño de bloque para generar la función de respuesta hemodinámica.
La recopilación simultánea de EEG y fMRI requiere varias consideraciones metodológicas. Si bien el EEG y la resonancia magnética funcional tienen una larga historia, recolectar el EEG dentro del escáner de resonancia magnética es un desafío por varias razones técnicas. El principal problema que se encuentra al recopilar una grabación funcional es la generación de artefactos de diversas fuentes. El artefacto principal surge del artefacto de gradiente generado durante la obtención de imágenes ecoplanares (EPI), que induce cambios en el campo magnético55. Otra fuente de ruido surge del entorno del escáner. Si bien no es un problema en todos los escáneres, las vibraciones del compresor de helio en los escáneres Siemens Trio y Verio introducen artefactos en la señal EEG56; estas vibraciones inducen artefactos no estacionarios que contaminan la señal del EEG. Otra fuente más de ruido es causada por la pulsación de las arterias en el cuero cabelludo que provocan el movimiento en los electrodos del EEG y la generación de voltaje. La señal del balistocardiograma (BCG) captura las fuerzas balísticas de la sangre en el ciclo cardíaco4,5 y se vuelve más pronunciada a medida que aumenta la intensidad del campo magnético6. Además de una señal más pronunciada, la señal del ECG puede afectar la recopilación y el preprocesamiento de datos. En algunos casos, la señal pronunciada del ECG provoca una saturación de la señal durante la secuencia de la resonancia magnética. En consecuencia, esta saturación provoca un recorte de la señal que impide la detección de QRS y los métodos de eliminación de artefactos de pulso durante el preprocesamiento. En esta publicación de datos, hay ocasiones de recorte de señal del canal de ECG. Para los participantes en los que falló la detección de QRS del canal de ECG, un método utilizado en este estudio fue realizar la detección de QRS en cada canal de EEG y seleccionar el canal que contiene el modo de los complejos QRS detectados. A partir de este canal, se crea la plantilla mediana y se aplica en todos los canales para eliminar los artefactos del pulso.
Para abordar estas numerosas fuentes de ruido, también existen técnicas. Los artefactos del gradiente se pueden minimizar modificando la configuración o el diseño de los cables del EEG57 o la colocación del cabezal en la bobina58. Para eliminar el artefacto del campo de gradiente, utilizamos el reloj de RM para registrar el disparo del escáner en cada TR59,60. Utilizando un método de resta de artefactos de plantilla61, el artefacto de gradiente se registra en cada inicio de TR y se promedia para crear una plantilla. Luego, la plantilla se resta de la señal para producir una señal limpia. En este estudio, utilizamos el complemento MRIB para EEGLAB, proporcionado por el Centro de resonancia magnética funcional del cerebro (FMRIB) de la Universidad de Oxford, para hacer retroceder el artefacto del gradiente de resonancia magnética37,38. Para el ruido inducido por el compresor de helio, existen métodos para registrar y hacer retroceder este artefacto inducido por el movimiento7,62; sin embargo, en nuestros experimentos, el método más sencillo para eliminar este artefacto fue apagar el compresor de helio durante las grabaciones simultáneas. Si bien existe el riesgo de que el helio hierva a medida que aumenta la temperatura en el escáner, esto se puede solucionar realizando sesiones de escaneo más cortas. En nuestro estudio, la temperatura del sistema de enfriamiento no varió, lo que afectaría la pérdida de criógeno. Si bien lo ideal son escaneos más cortos, recopilamos datos durante más de 2 horas sin problemas.
Otro factor que influyó en la calidad de los datos del EEG fue el recorte de la señal, que a menudo aparece en el canal del ECG durante las grabaciones simultáneas. En nuestras grabaciones simultáneas de EEG-fMRI, la ubicación del cable y el amplificador dentro del escáner afectó la calidad de los datos del EEG. Para la colocación del cable se deben tener en cuenta varios factores. Al escanear, los investigadores deben asegurarse de que su configuración minimice los bucles, los cables deben pasar a lo largo del centro del orificio y el amplificador conectado debe colocarse en el centro del orificio para garantizar una mejor calidad de los datos55. Las curvaturas o bucles excesivos en los cables pueden inducir corrientes en los cables, introduciendo así artefactos en la señal del EEG. Otra forma de reducir los artefactos es reducir la longitud del cable entre la tapa del EEG y los amplificadores conectados. Todos los principales proveedores de escáneres ofrecen bobinas para la cabeza diseñadas con un canal para cables de EEG que se encuentran directamente encima de la cabeza del participante63. Además, los cables agrupados producen menos artefactos que los cables planos64. En nuestros experimentos, la bobina del cabezal no contenía un canal para los cables de EEG y se utilizó un cable plano para conectar la tapa y el amplificador. Para reducir los artefactos, se pasaron cables de EEG a través de la bobina de la cabeza por encima de la cabeza del participante y se pegaron con cinta adhesiva a lo largo del centro del orificio para minimizar el movimiento y garantizar una posición óptima en el escáner.
El código para presentar estímulos de tareas y estímulos naturalistas, junto con el código para preprocesar datos de imágenes de EEG y fMRI, está disponible en GitHub (https://github.com/NathanKlineInstitute/NATVIEW_EEGFMRI). Además, los vídeos utilizados para estímulos naturalistas también estarán disponibles a través del repositorio de GitHub.
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Nos gustaría agradecer a Raj Sangoi y Caixia Hu por brindar su soporte técnico y experiencia en el desarrollo del protocolo de escaneo para la recopilación de datos. También nos gustaría agradecer a Mark Higger por sus contribuciones en el desarrollo de código para el proceso de preprocesamiento de EEG. El apoyo principal para el trabajo lo brindan las subvenciones de la Iniciativa BRAIN (R01MH111439) y el centro CONTE (P50MH109429), Rockland Sample (R01MH124045) de los NIH. El alojamiento de datos está respaldado por el programa Open Data de AWS.
Centro de Imágenes Cerebrales y Neuromodulación, Instituto Nathan S. Kline de Investigación Psiquiátrica, Orangeburg, Nueva York, EE. UU.
Qawi K. Telesford, Eduardo González-Moreira, Yiwen Tian, Stanley J. Colcombe, Jessica Cloud, Brian E. Russ, Arnaud Falchier, Charles E. Schroeder, Michael P. Milham & Alexandre R. Franco
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Qawi Telesford recopiló datos, analizó e interpretó datos, desarrolló el protocolo para la recopilación de datos, desarrolló y escribió el código utilizado en los experimentos, creó el proceso de preprocesamiento de EEG y es el autor principal del manuscrito. Eduardo González-Moreira analizó e interpretó datos, ayudó a desarrollar el proceso de preprocesamiento de EEG, desarrolló las métricas de control de calidad para los datos de EEG y ayudó a escribir y editar el manuscrito. Ting Xu analizó e interpretó datos, desarrolló y escribió el código utilizado en el proceso de preprocesamiento de fMRI y ayudó a escribir y editar el manuscrito. Yiwen Tian desarrolló y escribió código para transferir datos de fMRI desde el escáner y su conversión al estándar Brain Imaging Data Structure (BIDS). Stanley Colcombe desarrolló el protocolo de escaneo de grabaciones simultáneas y ayudó a escribir y editar el manuscrito. Jessica Cloud recopiló datos, ayudó a desarrollar el protocolo para la recopilación de datos, desarrolló y escribió código utilizado en experimentos. Brian Edward Russ ayudó a desarrollar el protocolo para la recopilación de datos y ayudó a escribir y editar el manuscrito. Arnaud Falchier ayudó a desarrollar el protocolo para la recopilación de datos y ayudó a escribir y editar el manuscrito. Maximilian Nentwich analizó e interpretó datos, escribió y desarrolló código para procesar datos de seguimiento ocular, brindó soporte para la validación técnica y ayudó a escribir y editar el manuscrito. Jens Madsen escribió y desarrolló código para procesar datos de seguimiento ocular, brindó soporte para la validación técnica y ayudó a escribir y editar el manuscrito. Lucas Parra ayudó a escribir y editar el manuscrito. Charles Schroeder obtuvo financiación para este proyecto y ayudó a escribir y editar el manuscrito. Michael Milham obtuvo financiación para este proyecto y ayudó a escribir y editar el manuscrito. Alexandre Rosa Franco analizó e interpretó los datos, dirigió el intercambio de datos y ayudó a escribir y editar el manuscrito.
Correspondencia a Alexandre R. Franco.
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Reimpresiones y permisos
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Recibido: 20 de marzo de 2023
Aceptado: 09 de agosto de 2023
Publicado: 23 de agosto de 2023
DOI: https://doi.org/10.1038/s41597-023-02458-8
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